Действие игры развернется в мире Аэтерна, который бесчисленное количество лет назад создал верховный бог Хаоса. Населив его разными расами и существами, он назначил могущественных правителей управлять ими и указывать путь. Но вскоре поданные обратились против своего Создателя, стремясь забрать мир себе – они начали сражаться друг с другом и таким образом породили войну, смерть и ненависть. Всемогущий бог Хаоса был разгневан и в ярости наложил ужасное проклятие на мятежных лидеров. Он назвал их Королем Тьмы и Королевой Света и приговорил к вечному противостоянию до скончания веков. Даже смерть не освободит их от этого наказания, поскольку Хаос даровал им бессмертие - так что даже если одному удастся победить другого, они возродятся и восстановят свои силы, чтобы продолжить вечную войну.
Игроку предстоит взять на себя роль Короля Тьмы, который должен восстановить свою былую мощь в 16 локациях мира Аэтерны. В Aeterna Noctis нелинейная карта, разделённая на различные игровые области в классическом стиле метроидвании. Основной сюжет игры следует по определённому пути, однако разработчики хотят, чтобы геймеры задавали собственный темп и могли путешествовать по огромному миру Аэтерны множеством разных способов.