Psychonauts in the Rhombus of Ruin является "сюжетным мостом" между оригинальной игрой Psychonauts и ее ожидаемым сиквелом Psychonauts 2, находящимся сейчас в разработке. В отличии от номерных частей, нас ждет не 3D-платформер, а приключение в стиле point-and-click, использующее все возможности системы виртуальной реальности PS VR.
Сюжет игры расскажет о событиях после окончания игры Psychonauts: Разу, главному герою предлагают стать полноценным агентом, и он отправляется в главный штаб Психонавтов, но по прибытию он получает новость, что его родители похищены, и его первая миссия - освободить их.